Als je met je gezicht naar de trap naar de librije staat, zie je aan je rechterhand, onder glas twintig, een grote houten deur. Deze deur geeft toegang tot de kamer van de kerkmeesters. De kerkmeesterskamer is al heel oud, al sinds de late Middeleeuwen vergaderen de bestuursleden van de kerk in deze kamer.
Het ambt van de kerkmeesters, kerkvoogden, ouderling-kerkvoogd of kerkrentmeesters – de naam is in de loop van de eeuwen nogal eens veranderd – is al zo oud als de Sint-Jan zelf. Voor de Alteratie aan het einde van de zestiende eeuw, zijn er zes kerkmeesters. Zij zijn verantwoordelijk voor het beheer van de bezittingen van de kerk. Het is een omvangrijke taak, vooral omdat de bezittingen van de kerk veel meer omvatten dan alleen de inventaris en het gebouw. De kerkmeesters moeten bijvoorbeeld ook toezicht houden op het betalen van de rente op huizen, verhuur van bezittingen, giften, collectes en erfenissen. Verder zijn zij ook verantwoordelijk voor alle inkomsten en uitgaven die te maken hebben met begraven, zoals het openen van de graven, niet alleen in de kerk, maar ook op het kerkhof en in de kloosters en het ‘belichten’ van de overledenen. Dat laatste houdt in dat er fakkels bij een graf geplaatst worden die brandend gehouden moeten worden. Men gelooft namelijk dat dat bijdraagt aan het zielenheil van de overledenen. De Sint-Jan heeft naast deze inkomstenbronnen nog een aantal rechten gekregen van de stad die inkomsten genereren. Zo is er het recht van exu,geld dat de kerk krijgt als iemand overlijdt of uit de stad vertrekt en het slaggeld, het recht op een openbare verkoop van goederen.
Vanuit deze inkomsten moet ook veel betaald worden, zoals het onderhoud van het kerkgebouw, het salaris van de organist en de orgeltreders, pacht, uitkeringen aan degenen met een kerkelijk ambt, kaarsen, miswijn, avondmaalsbrood en allerlei andere kleinere zaken.
Na de alteratie blijft het ambt van de kerkmeesters en de rechten die door de stad aan de Sint-Jan gegeven zijn gehandhaafd. Wel verandert in de loop van de tijd de samenstelling van het kerkbestuur. Tot ver in de achttiende eeuw worden de kerkmeesters gekozen uit de leden van de vroedschap, vooraanstaande mannelijke burgers met een wetgevende taak, een soort gemeenteraad. Dit verandert in 1798, als men kerk en staat van elkaar scheidt. De verkiezing wordt dan door de kerk georganiseerd waardoor minder vooraanstaande mannelijke burgers de kans krijgen kerkmeester te worden.
Bij een aanzienlijk ambt hoort een voorname vergaderzaal, al gebruikt men de kerkmeesterskamer ook als opslagplaats voor de cartons en natekeningen. Voor 1799 zijn de muren van de kerkmeesterskamer bekleed met goudleerbehang en de ramen versierd met gebrandschilderde ovalen en vermoedelijk een stadswapen. In 1799 is het goudleerbehang versleten en vervangt men het door de eikenhouten lambrisering die vandaag de dag nog te zien is. Verder krijgt de schilder Nicolaas Borsteegh de opdracht een schoorsteenstuk te schilderen. Opmerkelijk zijn ook de portretten van de glasschilders Dirck en Wouter Crabeth, geschonken uit de nalatenschap van de familie door Reynier Crabeth. Vandaag de dag kijken ze nog steeds met een ernstige blik toe op de vergaderingen van de kerkmeesters, die nog altijd in deze historische vergaderkamer plaatsvinden.